繁华都市的夜幕下，拥挤的电车内突然涌现出嗜血的“古物”，一场血腥屠杀瞬间爆发。古物掳走少女真奈仓皇逃窜，却很快被尾随而至的冷酷剑士更衣小夜斩杀。这次事件不仅揭开了城市暗处的危机，更让两名少女成为了神秘组织“塔”的追捕目标。
在逃亡与抗争中，小夜结识了由殡藏人、矢薙春乃等人组成的秘密网络组织"Sirrut"。这群年轻人借助互联网汇聚力量，成员还包括松尾伊织、藤村骏以及月山比吕等各具特色的伙伴。他们有着共同的信念，那就是不惜一切代价终结七原文人妄图操控世界的疯狂野心。
面对陌生的盟友与狡诈至极的对手，小夜手中的刀再次为守护而挥动。作为《BLOOD-C》系列的剧场版终章，本作将故事舞台从宁静乡镇搬至霓虹闪烁的东京街头。在光怪陆离的现代都市背景下，人与古物的宿命对决迎来了最为激烈的高潮，一段关于改变与铭记的血色传奇就此落幕。
